تتناول قصة الفيلم حياة المراهق (مايلز مورالز) داخل مدينة (بروكلين)، مستعرضًا الإمكانيات والقدرات اللامحدودة في عالم الرجل العنكبوت، حيث يمكن لأكثر من شخص أن يرتدي قناعًا ويفعل ما يحلو له، سواء على جانب الخير أو جانب الشر.
ينطلق مايلز موراليس عبر الأكوان المتعددة رفقة جوين ستايسي وشخصيات تُشبهه من عوالم أخرى، ولكن حينما يتلقى مايلز تهديدات جديدة، يصبح عليه إثبات مكانته عبر عالم العنكبوت.